Il débute dans la comédie musicale *Grease* au cours de son adolescence et se produit sur scène dans des productions telles que *Peter Pan*, *Les Misérables* et *Oklahoma!* avant d'obtenir un rôle principal en 1987 dans la série télévisée *Flamingo Road*.
Après plusieurs apparitions à la télévision, il joue le personnage de Boomer en 1993 dans la série *Sons of Thunder*, avant d'être choisi pour incarner un des héros principaux de la série *Melrose Place* (1996-2000), qui lui a permis de gagner une reconnaissance plus large.
Parmi ses autres apparitions à la télévision, il est à noter ses rôles dans *Beverly Hills 90210*, *New York Police Judiciaire* et *Charmed*. Il joue également le rôle de Dr James Keller dans la série médicale *Strong Medicine: Medical Center* entre 2004 et 2006.
En 2008, il décide de se consacrer principalement au cinéma et obtient plusieurs rôles remarqués, notamment celui du général en chef dans la série *The Unit* (2009), le colonel dans *Le Détachement* (2010) et l'avocat James Foley dans le drame *Tout ce que tu aimes* (2011).
En 2010, il incarne pour la première fois le personnage d'Iron Man dans le film *Iron Man 2*. Il reprendra ce rôle dans quatre autres films de l'univers cinématographique Marvel : *The Avengers* (2012), *Iron Man 3* (2013), *Avengers: Age of Ultron* (2015) et *Captain America: Civil War* (2016). Cette interprétation est considérée comme un des rôles les plus emblématiques de sa carrière.
En 2013, il obtient le rôle principal dans la série télévisée *Dallas*, qu'il tient jusqu'en 2014. Il enchaîne ensuite avec le film d'action *The Stranger* (2015).
Depuis lors, Dowdell se consacre à des projets plus spécifiques et continue de travailler à la télévision et au cinéma.