John Foster Dulles est né à Washington, D.C., au sein d'une famille influente et bien connue dans le monde politique américain. Son père, Ferdinand Dulles, était un diplomate qui a servi à plusieurs reprises comme ambassadeur des États-Unis en Suisse. Son frère aîné, Allen W. Dulles, fut directeur du Federal Bureau of Investigation (FBI) de 1953 à 1961 et sous secrétaire d'État pour la politique étrangère de 1958 à 1961.
Diplômé de l'université de Princeton en 1908, John Foster Dulles entama une carrière juridique avant de s'engager dans le monde diplomatique. Il fut nommé secrétaire général des Nations unies par la Société des Nations de 1946 à 1948 et il joua un rôle important dans les négociations qui ont conduit à la création des États-Unis de l'Europe occidentale (CEE). Il fut également associé aux négociations de paix entre Israël et quelques pays arabes après la guerre israélo-arabe de 1948.
Élu sénateur du New York en 1949, John Foster Dulles quitta ce poste pour devenir secrétaire d'État sous le président Eisenhower. Il fut particulièrement actif dans la politique étrangère des États-Unis pendant les années 1950 et il est notamment connu pour avoir mis en œuvre la doctrine Dulles qui prévoyait une réaction militaire automatique contre les menaces communistes dans le monde. Il fut également un acteur important dans la création de l'OTAN.
En tant que secrétaire d'État, John Foster Dulles eut aussi à gérer plusieurs crises diplomatiques telles que la crise de Suez en 1956 et la guerre de Corée qui avait commencé en 1950. Il décéda le 24 mai 1959, alors qu'il était toujours en fonction.
John Foster Dulles est un personnage important dans l'histoire des États-Unis et de la politique étrangère du pays. Ses idées et sa politique ont marqué les années 1950 et continuent d'être discutées aujourd'hui par les spécialistes.