Après des études au Conservatoire national supérieur d'art dramatique (CNSAD) à Paris, il débute sur les planches au théâtre de l'Odéon dans une adaptation du *Romeo et Juliette* de William Shakespeare sous la direction de Roger Planchon en 1976. Cet engagement marque le début d'une carrière prolifique qui le verra évoluer sur les scènes parisiennes et régionales, ainsi que dans de nombreuses adaptations cinématographiques et télévisuelles.
Parmi ses rôles les plus emblématiques figurent ceux d'Edmond dans *La Cerisaie* d'Anton Tchekhov à la Comédie-Française (1985), de Kis dans *L'Écossais venu de l'Orient* d'Ivan Grossman au Théâtre national populaire Villeurbanne (1987), et celui du Duc François de Guise dans la trilogie historique de Jacques Rosner, *Guise, la Fin des Princes*, mis en scène par Jean-Louis Thuillier à l'Athénée-Louis-Jouvet (1996).
En 1993, il fait ses débuts à la télévision dans la série télévisée *Navarro*. Parmi les autres séries où il a pris part figurent *Détective* (2008), *Borgia* (2011-2013) et *Versailles* (2015-2018).
En parallèle à sa carrière d'acteur, Jean Chouquet a également exercé la fonction de metteur en scène. Il a notamment mis en scène des pièces telles que *L'Heureux Pari* de Michel Vinaver et *Le Jeu de l'amour et du hasard* de Marivaux au théâtre de l'Athénée-Louis-Jouvet (1987) ou encore *La Mort de Danton* de Georg Büchner au Théâtre national de Chaillot (2012).
Jean Chouquet a reçu de nombreuses récompenses pour son travail, dont le Molière du comédien dans un second rôle en 1986, le prix Michel-Simon de la meilleure interprétation masculine à la télévision en 2003, et le prix Gérard Philipe en 2017. Il est également chevalier des Arts et des Lettres depuis 1986.
Jean Chouquet continue d'évoluer sur les scènes françaises et de jouer dans des séries télévisées, notamment *Le Sceau de la conspiration* en 2020.