James Lapine a obtenu son diplôme au Brooklyn College, puis il est allé à l'Université Yale où il a étudié le théâtre. Sa carrière professionnelle a commencé lorsqu'il était metteur en scène pour la compagnie de théâtre Off-Broadway MCC Theater.
En 1980, Lapine rencontre Stephen Sondheim et collabore avec lui sur un certain nombre de projets, dont le musical "Merrily We Roll Along" (1981), qui a été nommé pour quatre Tony Awards. Ils ont également travaillé ensemble sur les musiques de scène de "Sunday in the Park with George" (1984), qui a remporté trois Tony Awards, y compris le prix du meilleur livret original.
Lapine et Sondheim ont collaboré pour la troisième fois sur la pièce "Into the Woods" (1987), un mélange de contes de fées qui a reçu trois Tony Awards, dont celui du meilleur musical. La pièce a été adaptée au cinéma en 2014 avec Lapine comme scénariste et réalisateur.
En plus de sa collaboration avec Stephen Sondheim, James Lapine a également travaillé sur des projets tels que "Passion" (1994) et "Sweeney Todd: The Demon Barber of Fleet Street" (2005). Il a également écrit le livret du musical "Twelve Dreams" (1997), qui a été nommé pour un Tony Award.
En 2016, James Lapine a reçu le prix Pulitzer pour la pièce "The Inheritance", écrite par Matthew Lopez. Le même année, il a également reçu la médaille d'or de l'American Academy of Arts and Letters.
En plus de son travail sur les scènes, James Lapine est connu pour avoir réalisé des épisodes de séries télévisées telles que "Sex and the City", "Gilmore Girls" et "Mad Men". Il a également dirigé le film "A Little Night Music" (2007).