Marker est né à Neuilly-sur-Seine, en France. Il a grandi dans une famille d'origine russe et ukrainienne. Sa carrière cinématographique a débuté après la Seconde Guerre mondiale, lorsqu'il a travaillé pour l'Office de Radiodiffusion Télévision Française (ORTF).
En 1953, Marker a réalisé son premier long métrage, "Les Amants", une adaptation du roman de Max Frisch. Cependant, c'est en documentaires qu'il a fait sa réelle marque. Son travail est caractérisé par un style expérimental et un point de vue critique sur la société contemporaine.
Parmi ses œuvres les plus connues figurent "Les Statues meurent aussi" (1953), une série documentaire sur la destruction du patrimoine culturel lors de la Seconde Guerre mondiale, "La Jetée" (1962), un court métrage qui a eu un impact considérable sur le genre de science-fiction et a été cité comme l'un des meilleurs films jamais réalisés selon certaines sources, et "Sans Soleil" (1983), une œuvre hybride entre documentaire, fiction et expérience visuelle qui a obtenu de nombreuses récompenses.
Marker a également travaillé en tant que photographe et écrivain. Sa carrière photographique a débuté au milieu des années 1950 et a pris fin à la fin des années 1970. Ses œuvres photographiques ont été exposées dans plusieurs galeries internationales et ont fait l'objet de nombreux livres. En tant qu'écrivain, Marker a écrit des nouvelles, des essais et des articles pour de nombreuses publications françaises.
Marker a reçu de nombreuses récompenses pour son travail au cours de sa carrière, notamment le Lion d'or au Festival international du film de Venise en 1983 pour "Sans Soleil". Il est considéré comme l'un des plus grands réalisateurs français de tous les temps.