En 2005, Dhavernas a rejoint la série télévisée américaine "Wonderfalls", dans laquelle elle a interprété le rôle principal de Jaye, une femme qui entend les objets parler à elle. Malheureusement, la série a été annulée après une seule saison.
En 2007, Dhavernas a rejoint la distribution principale de la série télévisée canadienne "Flashpoint", dans laquelle elle a interprété le rôle d'Olivia Malone, une femme de la loi qui travaille avec l'unité tactique du SWAT de Toronto. La série a été diffusée jusqu'en 2012 et a remporté plusieurs récompenses au cours de ses cinq saisons.
En plus de son travail à la télévision, Dhavernas a continué à travailler dans le cinéma, apparaissant notamment dans les films "The Lodger" (2009), "Human Cargo" (2010) et "Les 3 P'tits Cochons" (2011).
En 2015, Dhavernas a rejoint la distribution principale de la série télévisée américaine "Hemlock Grove", dans lequel elle a interprété le rôle d'Olivia Godfrey. La série a été diffusée jusqu'en 2016 et a remporté plusieurs récompenses au cours de ses trois saisons.
En 2018, Dhavernas a rejoint la distribution principale de la série télévisée canadienne "Private Eyes", dans laquelle elle interprète le rôle d'Angela Demarco, un détective privé qui travaille avec son ex-partenaire Matt Shade. La série est toujours en cours de diffusion.
En plus de son travail à la télévision et au cinéma, Dhavernas a été nominée pour plusieurs récompenses pour son travail, y compris le Prix Génie du meilleur rôle féminin dans un film canadien pour "Le Jour où je vis" en 2013.
Actuellement, Caroline Dhavernas continue à travailler et se produit régulièrement sur les scènes de théâtre au Canada.