Dunham a commencé sa carrière dans le monde du spectacle en publiant des vidéos comiques sur YouTube sous le pseudonyme "Hot Sauce" en 2010. Grâce à son humour sûr et sa présence scénique, il a rapidement attiré l'attention de la communauté youtubeuse.
En 2011, Dunham auditionne pour la comédie musicale "The Book of Mormon" à Broadway et est engagé dans le rôle de Kevin Price en septembre de la même année. Sa performance a été saluée par la critique et il a reçu une nomination aux Tony Awards du meilleur acteur dans un second rôle dans une comédie musicale en 2012.
En plus de sa carrière sur scène, Dunham est connu pour son travail à la télévision, notamment pour ses apparitions récurrentes dans les séries télévisées "The Good Wife", "Black-ish" et "Better Things". Il a également été invité dans des émissions telles que "Conan", "Jimmy Kimmel Live!" et "The Tonight Show Starring Jimmy Fallon".
En 2015, Dunham a joué dans la comédie musicale "Fun Home" à Broadway, pour laquelle il a reçu des critiques élogieuses. Cette même année, il a également fait ses débuts au cinéma en jouant dans le film "The End of the Tour".
En 2018, Dunham a été invité à devenir membre de la prestigieuse troupe du Second City Hollywood. L'année suivante, il a rejoint les casting directors de la comédie musicale "Hadestown" sur Broadway en tant que directeur artistique adjoint.
Aujourd'hui, Archie Dunham continue de jouer des rôles dans des séries télévisées et des films tout en poursuivant sa carrière sur scène. Il est également connu pour ses activités sociales, notamment son engagement contre la dépression et l'anxiété mentale.